ЕКОЛОГІЧНА БІОХІМІЯ - Навчальний посібник - В. М. Ісаєнко 2005

Розділ 4. ЕКОЛОГО-БІОХІМІЧНІ ВЗАЄМОДІЇ РОСЛИН І ТВАРИН

4.1. Рослинні токсини, їхня екологічна роль у взаємодії рослин і тварин

Шкідливі для тварин токсини рослин поділяють на дві групи: нітрогенвмісні та ті, що не містять нітрогену.

Нітрогенвмісні рослинні токсини. Ці сполуки найрізноманітніші як за своєю хімічною будовою, так і механізмом дії. Перелік деяких із них наведено в табл. 4.1.

Таблиця 4.1

ДЕЯКІ ШТРОГЕНОВМІСШ ТОКСИНИ РОСЛИН (за Телитченко, Остроумовим, 1990, зі змін.)

Серед нітрогенвмісних токсинів найпростішими за структурою є небілкові амінокислоти, значно поширені в рослинах (понад 450). Вони наявні в усіх рослинах, однак найбільше їх у насінні бобових. Так, у насінні Mucuna міститься 3,4-дигідроксифенілаланін (L-DOФА) (рис. 4.1), токсичний для комах. Ця речовина пригнічує в них активність тирозинази — ферменту, потрібного для формування кутикули комах. Водночас L-DOФА малотоксичний для ссавців і навіть використовується в медицині під назвою «Леводопа» для лікування хвороби Паркінсона.

Рис. 4.1. Токсичні небілкові амінокислоти та їх аналоги серед білкових амінокислот:

1 — β-цианоаланін; 2 — аланін; 3— азетидин-2-карбонова кислота; 4 — пролін;

5 — канаванін; 6 — аргінін; 7 — 3,4-дигідроксифенілаланін (L-DOФА); 8 — тирозин

Азетидин-2-карбонова кислота, вперше виділена з Convallaria majalis, може помилково включатися в білок, що призводить до утворення дефектних ферментів і загибелі тварин. Водночас рослини, які синтезують цю амінокислоту, завдяки пролін-тРНК-синтетазі, здатні її розпізнавати та не включати в білок.

У насінні родини Visia (бобові) наявний β-ціаноаланін (або його γ-глутамільна похідна), який токсичний для ссавців. Поширеним токсином у бобових є канаванін, який уперше виділений із Convallaria ensiformis і токсичний для рослиноїдних ссавців.

Наявність небілкових амінокислот у рослинах та їхньому насінні забезпечує їм загальний захист від тварин. Однак окремі види тварин, зокрема комахи, здатні інактивувати певні токсини. Так, наприклад, личинки зернівок Caryedes brasiliensis не включають у біосинтез білків канаванін, незважаючи на його подібність до білкової амінокислоти аргініну, тобто аргінін-тРНК-синтетаза личинок цього жука розпізнає канаванін, і наслідком цього є утворення білків без цієї речовини. Крім того, у личинок зернівок дуже висока активність уреази, яка сприяє перетворенню канаваніну через сечовину в амоній.

Інший клас нітрогенвмісних рослинних токсинів— це ціаногенні глікозиди (рис. 4.2), яких виявлено понад 60. Самі по собі ці сполуки нетоксичні, але під дією певних ферментів здатні руйнуватися з утворенням високотоксичної ціаногідрогенової кислоти (синільна кислота, HCN). Основне місце дії HCN — це інгібування цитохро- моксидази в дихальному ланцюзі мітохондрій, що спричиняє порушення енергетичної функції мітохондрій.

У деяких видів тварин (велика рогата худоба, вівці) відбувається детоксикація ціаніду — його перетворення в тіоцианат ферментом роданезою:

Сірка потрапляє з β-меркаптопірувата (HSCH₂COCO₂H), який перетворюється в піруват.

У разі отруєння людини ціанідом їй внутрішньовенно вводять тіосульфат:

Утворення HCN як захисного засобу відбувається не тільки в рослинах, а також у деяких тварин, наприклад, у багатоніжок (захист від мурашок) та деяких метеликів (з попереджувальним забарвленням).

Рис. 4.2. Структура деяких токсичних і репелентних для комах речовин рослин:

і — ціаногенні глікозиди: лінамарин (R₁ = СН₃, R₂ = СН₃), лотаустралін (R₁ = СН₃, R₂ = С₂Н₅);

2 — 5-оцименон; 3 — ліналоол; 4а і 4б — піретрини; 5 — нікотин; 6 — анабазин; 7 — пелиторин;

8 — спілантол (афінін); 9 — ехінацеїн (α-санцюол); 10 — анациклін; (Глю — глюкоза)

Нітрит також є токсичним для ряду організмів. У деяких рослин, зокрема родини Astagalus, нагромаджуються глюкозиди нітросполук, токсичні внаслідок утворення нітриту:

Наведений вище глюкозид мізеротоксин впливає головним чином на велику рогату худобу, але у високій концентрації може вражати також нервову систему людини.

Глюкозинолати (глюкозиди гірчичної олії) близькі за структурою до ціаногенних глікозидів, також токсичні для тварин, якщо містяться в рослинах у достатній кількості як, наприклад, у диких видів Brassica. Токсична дія цих сполук зумовлена як ізоціанатами, так і тіоціанатами, що утворюються за часткового перегрупування ізоціанатів:

Ізобутилати ненасичених аліфатичних кислот також проявляють токсичну дію на тварин. Прикладом таких речовин є (рис. 4.2): пелиторин з коренів Anacyclus pyrethrum, спілантол (афінін) зі стебла Spilanthes oleracea і коренів Heliopsis longipes, ехінацеїн (α-санцюол) з коренів Echinacea angustifolia, плодів і коренів Zanthoxylum piperitum, анациклін з коренів Anacyclus pyrethrum.

Одними з найтоксичніших речовин є алкалоїди (див. розд. 2), яких у рослинах із багатьох родин налічується понад 1000. Цей клас речовин охоплює ряд груп. До них належать похідні піридину та пі- перидину, прикладом яких може бути нікотин з Nicotiana spp. і анабазин з Anabasis aphylla та Nicotiana spp. (рис. 4.2), коніїн з болиголова Conium maculatum (рис. 4.3) та ін.

Похідними піролідину та тропану є стахидрин, гігрин, кокаїн, гіосціамін, атропін (з беладони Atropa belladonna) та ін.: хіноліну та ізохіноліну — морфін, кодеїн (з опійного маку Papaver somniferum); тубокурарин, пелотин, норлауданозолін, барберин та ін.; індолу — стрихнін (зі Strychnos nux-vomica), хінамін (із хінного дерева Cinchona spp.), віндолін (з Vicia spp.), серпентин (з Rauvolfia serpentina), алкалоїди отрути кураре та ін.; пурину — кофеїн, теобромін тощо.

Прикладами стероїдних алкалоїдів є соланін з картоплі, α-томатин з томатів та ін.; ациклічних алкалоїдних амінів — ефедрин, колхіцин і колхамін (із Colchicum spp.) тощо.

З піролідинових алкалоїдів можуть синтезуватися феромони. Так, у метеликів-самців різних видів Danainae з цих речовин утворюються пірол-2 і пірол-3, які принаджують самок.

Рис. 4.3. Структура деяких рослинних алкалоїдів:

1 — коніїн; 2— атропін; 3 — соланін; 4 — стрихнін; 5 — енантетоксин; б — цикутоксин; 7 — гіперицин;

8 — псорален; 9 — фалькаридіол; Глю — глюкоза; Гал — галактоза; Рам — рамноза

Похідні імідазолу, наприклад пілокарпін з Pilocarpus pinnatifolius, використовується в медицині під час лікування глаукоми. Аконітові алкалоїди, наприклад метиліконітин, мають курареподібну активність.

Перелік наведених типів алкалоїдів далеко не повний. Як за структурою, так і за своєю дією існують найрізноманітніші алкалоїди. Так, виділено алкалоїди, які за своєю структурою подібні до цукрів і здатні інгібувати ферменти метаболізму вуглеводів.

Прикладом токсичних білків є лектини, які інгібують синтез білка рибосомами. Із насіння Abrus precatorius виділено арбин, летальна доза якого для людини становить 0,5 мг. Інший білковий токсин — ріцин з Ricinus communis. У насінні сої (Glycine max) та інших рослин виявлено білки, які інгібують протеази. У насінні бобових знайдено також інші білки-токсини, зокрема фітогемаглютинини, які викликають коагуляцію еритроцитів крові. Прикладом токсичних пептидів може слугувати вискотоксин з омели білої Viscum album.

Токсини рослин, які не містять нітрогену. Рослинні безнітрогенні токсини становлять велику групу та належать до різних класів хімічних речовин: глікозиди, сапоніни, терпеноїди, хінони, флавоноїди, піретрини, поліацетилени та ін. Деякі з них наведено в табл. 4.2, а структурні формули — на рис. 4.4.

Таблиця 4.2

ДЕЯКІ РОСЛИННІ ТОКСИНИ ДЛЯ ТВАРИН,

ЯКІ НЕ МІСТЯТЬ НІТРОГЕНУ (за Харборном, 1985, зі змін.)

Рис. 4.4. Структура деяких рослинних токсинів для тварин, які не містять нітрогену:

1 — муїкагенова кислота; 2 — афлатоксин В₁ — ротенон

Прикладом неглікозидних токсинів може бути монофлуороцтова кислота CH₂FCO₂H із Dichapetalum cymosum. Ця сполука здатна включатися в цикл трикарбонових кислот і метаболізуватися до флуорцитринової кислоти. Фермент аконітаза сприймає цю сполуку замість цитринової кислоти, у результаті чого цикл трикарбонових кислот порушується.

У листі ревеню міститься щавлева кислота С₂О₄Н₂, яка при зв’язуванні з іонами калію або натрію утворює розчинні солі, здатні інгібувати сукцинатдегідрогеназу. Ще одним простим за структурою, але ефективним токсином для попелиці Aphis gossypi, совок Heliothis zea, личинок тютюнового бражника Manduca sexta є 2-тридеканон, який утворюється в дикому виді томата Lycopersicon hirsutum.

До великої групи токсинів, більшість яких має також фидантні та репелентні властивості, належать терпеноїди (див. розд. 2). Ними є серцеві глікозиди (карденоліди), які й становлять сполуки стероїдної структури та мають виражену кардіотонічну активність. До них відносять уабаїн (строфантин G), олеандрин, калотропін дигітоксин та ін. Вони впливають на обмін К⁺, Na⁺ і Са²⁺, інгібують Na⁺, K⁺ — АТФазу плазматичних мембран, а також діють на багато інших фізіологічних процесів.

До інших глікозидів належать сапоніни (мудикагенова кислота та ін.), іридоїдні глікозиди (олеуропеїн, лигетрозид та ін.) тощо. Терпеноїдами також є сесквитерпенові лактони (холеналін, партенін, іліциєва кислота та ін.), дитерпенові етери (похідні тигліану, дафнану тощо) та багато інших речовин.

Рослини, що містять серцеві глікозиди, як правило, неприємні на смак. Це може бути попереджувальним фактором для тварин під час споживання рослин.

Первинні глікозиди, які у фармакології називають генуїнними (лат. genuinus— первинний, народжений) легкодоступні для ензиматичного та неензиматичного гідролізу; під час розпаду, з утратою послідовно цукрів, вони здатні утворити цілий ряд вторинних глікозидів. Серед покритонасінних, голонасінних, папороті та мохів значно поширені флавоноїди. Типовим їх представником є ротенон з коренів родів бобових Denis, Tephrosia та Lonchocorpus (рис. 4.4), токсичний для комах і риб, інгібує електрон-транспортний ланцюг мітохондрій тварин. Для комах Heliothis zea, Heliothis virescens і Pectinophora gossypiella токсичний флавоновий глікозид рутин із томатів Lycopersicon esculentum.

Представником хінонів, токсичних для ссавців, є гіперицин зі звіробою Hypericum perforatum. Ця сполука є фотосенсибілізатором. У разі її надходження в організм тварини стають чутливішими до світла, яке може викликати в них опіки та інші ушкодження, у тому числі некрози шкіри (водночас гіперцин використовують у медицині як антидепресант). До фотосенсибілізуючих речовин належать також фуранокумарини (наприклад, псорален) з Cymoptems watsonii, молодими рослинами яких харчуються вівці.

Поліацетилени, або полини, продукуються покритонасінними, а також грибами. Серед них найвідоміші — цикутотоксин із коренів Cicuta virosa і енантетоксин із коренів Oenanthe crocata, токсичні для ссавців.

Піретрини — похідні циклопропанкарбонової кислоти з Pyrethrum cinerariifolium є інсектицидами, які здатні швидко розпадатися в довкіллі. Вони слугували моделлю для синтезу великої кількості пестицидів.

Серед інших токсичних для тварин рослинних речовин виявлено прості феноли, які мають антимікробну, антифідантну, алелопатич- ну властивості. Продуктами біодеградації в біосфері забруднювальних речовин, які потрапляють в екосистеми у складі деяких детергентів, є алкілфеноли.

Зауважимо, що комахи здатні адаптуватися до токсинів рослин різними способами та існувати на таких рослинах. Більшість комах має маскуюче забарвлення. Разом з тим, деякі комахи, що живляться токсичними рослинами, мають попереджувальне (залякувальне) забарвлення або імітують його.

Загальні уявлення про детоксикацію рослинних токсинів тварин. Одне з істотних питань еколого-біохімічної взаємодії рослинних токсинів і тварин— це доля токсинів в організмі тварин. Більшість рослинних речовин підлягають метаболізму в тканинах тварин, що є частиною процесу їх детоксикації. Метаболіти, як і самі токсини, переважно жиророзчинні. Однак вони здатні утворювати кон’югати, унаслідок чого ставати водорозчинними та нетоксич- ними. В організмі тварин може бути активна система детоксикації, або вона індукується підвищеним вмістом токсину в раціоні харчування. Зрештою, токсин виводиться з організму в кон’югованій формі з сечею чи екскрементами. Прояв токсичності речовин, їхня дія може зумовлюватися тим, що за високих концентрацій токсину в організмі тварини детоксикуюча система не здатна з ним справитися, або порушенням якоїсь стадії процесу детоксикації.

Докладний опис можливих способів біотрансформацїї токсинів в організмах наведено в розділі 10, присвяченому біотрансформації ксенобіотиків. У цьому розділі розглянемо тільки загальні уявлення.

Для детоксикації токсинів і виведення з організму тварини у водорозчинній формі утворених кон’югатів існує система ферментів. На першій стадії (фаза 1, рис. 4.5) такі ферменти, найважливішими з яких є монооксидази, локалізовані в мікросомах печінки, перетворюють токсин у метаболіт, здатний утворювати кон’югати, в основному з цукрами та аніанітом сульфату. У разі ароматичних речовин, як правило, оксидази зі змішаною функцією каталізують уведення в структуру молекули фенольної гідроксильної групи. Так, бензол в організмі тварин здатний окиснюватися до фенолу, який потім виводиться з організму у вигляді водорозчинного о-глюкурониду. Аліфатичні сполуки під час окиснення утворюють спирти. Зазначимо, що поряд з окисненням токсичних речовин мають також місце реакції відновлення та гідролізу (див. розд. 10).

Рис. 4.5. Схема процесів детоксикації токсинів у тварин

На другій стадії детоксикації (фаза 2, рис. 4.5) відбувається кон’югація з метаболітом фази 1 або безпосередньо з токсином, якщо він здатний до кон’югації з утворенням водорозчинних сполук. Ферменти фази 2 — це, як правило, трансферази. У ссавців та інших хребетних найчастіше утворюються глюкуроніди або прості етери сульфату. Водночас трапляється також кон’югація з амінокислотами, зокрема гліцином і орнітином. У комах та інших безхребетних утворюються, як правило, глюкозиди за участю глюкозилтран- сферази. Виявлено в них також кон’югати із сульфатом і фосфатом.

Результатом детоксикації є виведення утворених кон’югатів токсинів із сечею чи жовчю. Спосіб виведення залежить, наприклад, від розмірів екскретованої речовини. Сполуки з двома і більше ароматичними або насиченими кільцями виводяться передусім із жовчю і, перш ніж виділятися з фекаліями, вони проходять через печінку.

Кишкова мікрофлора також впливає на метаболізм токсинів. Так, флавоноїди, у тому числі ізофлавони, руйнуються головним чином за участю кишкових ферментів і виводяться з організму у вигляді невеликих ароматичних фрагментів.

Зауважимо, що в організмі рослиноїдних комах можуть нагромаджуватися рослинні токсини (зокрема, алкалоїди), які не ушкоджують організм комах, але захищають їх від тварин.

Для процесів детоксикації рослинних токсинів в організмі тварин характерна висока внутрішньовидова мінливість. Так, наприклад, бензойна кислота з організму ссавців, земноводних, риб і комах виводиться у вигляді кон’югату з гліцином, з організму птахів і плазунів — з орнітином, а павукоподібних і багатоніжок — з аргініном. Процес детоксика- ції може змінюватися також на рівні популяції в межах одного виду.