МИКРОБИОЛОГИЯ БИОЛОГИЯ ПРОКАРИОТОВ ТОМ III - А. В. ПИНЕВИЧ - 2009

ГЛАВА 20. СИНЭКОЛОГИЯ

То seek another’s profit,

And work another’s gain.

(Искать нужду другого,

Чтоб пользу дать ему).

R. Kipling. The Five Nations (London, 1903).

Синэкология (от греч. syn — вместе и oikos — жилище; в данном случае — экология совместного существования) изучает взаимодействие между гетерологичными организмами, т. е. разными видами. Этим она отличается от автоэкологии (от греч. avtos — сам один и oikos — жилище; в данном случае — экология независимого существования), или научной области, посвященной взаимодействию особи или популяции особей одного и того же вида с абиотическими факторами внешней среды; отдельные примеры автоэкологи ческих явлений были рассмотрены в предыдущей главе.

Конкретные формы синэкологических взаимодействий называются симбиозами, а их участники, или партнеры — симбионтами.

Термин «симбиоз» (греч. syrnbiosis — совместная жизнь) впервые прозвучал в 1878 г. в научном докладе немецкого ботаника и микробиолога Генриха Антона де Бари (Н. А. de Вагу; 1831-1888). Согласно де Бари, симбиоз — это совместная жизнь разноименных организмов (нем. «... Zusammenleben ungleichnamiger Organismen»). Иными словами, это любая форма ассоциации между организмами, принадлежащими к разным видам.

Официальной датой рождения термина «симбиоз» считается 1879 г., когда де Бари посвятил ему специальную публикацию, а вскоре после этого, благодаря работам по микоризе немецкого микробиолога Альберта Бернхарда Франка (А. В. Frank; 1839-1900), он прочно вошел в научный обиход.

В настоящее время используется уточненное определение симбиоза, как «... ассоциации между организмами, которая способствует либо благополучию, либо неблагополучию хотя бы одного из партнеров». Его дал в 1975 г. американский микробиолог Мортимер Старр (М. Р. Starr). В монографии Смита (D. С. Smith) и Дугласа (А. Е. Douglas), изданной в 1987 г., дополнительно указывается на кратковременный или перманентный характер симбиотической ассоциации. Таким образом, понятие «симбиоз» охватывает широкий круг связей от нейтральных и взаимовыгодных до антагонистических, а также разной продолжительности.

Де Бари различал мутуализм (лат. mutuum — взаимность), когда партнеры взаимно полезны друг другу, и паразитизм (греч. parasitos — нахлебник) — когда один из партнеров питается за счет другого, в той или иной мере причиняя ему вред.

К настоящему времени арсенал терминов, обозначающих разные формы симбиозов и симбиотических взаимоотношений, значительно расширился. Некоторые из них, например, консорция, используются в разном смысле в частных разделах биологии (см. ниже), тогда как другие являются универсальными. Так, стихотворный эпиграф к настоящей главе описывает ситуацию паразитизма.

В ходе эволюции прокариоты образовали разнообразные симбиотические ассоциации между собой или с другими живыми существами неклеточного или клеточного строения. Критерии, используемые при классификации симбиозов у прокариотов, а также их детализация, приведенные в таблице 34. требуют комментариев.

Таблица 34. Классификация симбиозов у прокариотов

* Объяснение в тексте.

Партнеры прокариота. В большинстве случаев партнером прокариота по симбиозу является ядерный организм, который из-за своего большего размера обозначен термином «старший партнер», или «хозяин». Соответственно, партнер меньшего размера называется «младшим».

Больше всего распространены симбиозы прокариотов с ядерными организмами. Важнейший пример — это возникшая 1,5 млрд лет назад ассоциация между цианобактерией и/или α-протеобактерией и протоэукариотным хозяином. В ходе дальнейшей эволюции младшие партнеры приобрели статус полуавтономных цитоплазматических органелл — соответственно, пластид и митохондрий.

Примером широко распространенного и имеющего глобальное значение факультативного партнерства между прокариотами и ядерными организмами служит симбиоз клубеньковых бактерий с бобовыми растениями (см. раздел 20.3.3).

На втором месте находятся симбиозы между прокариотами и вирусами. Геном младшего партнера может интегрироваться в геном прокариотного хозяина; при этом часть генов профага способна экспрессироваться, что изменяет фенотип хозяина и наделяет последнего новыми функциями (примером служит приобретение ранее безвредными бактериями факторов вирулентности или патогенности, например, токсинов; см. раздел 16.6.1.3). Литические фаги, которые реплицируются без интеграции в геном хозяина, также могут — для более успешной репродукции — временно придавать хозяину селективно-полезные признаки или активизировать его метаболизм. В частности, в геноме некоторых фагов имеются гены, отвечающие за рецепцию и поглощение ортофосфата (что особо актуально в среде, бедной фосфором), а также гены, обеспечивающие защиту от окислительного стресса. Еще более ярким примером служат литические фаги цианобактерий Prochlorococcus spp. и Synechococcus spp., в геноме которых содержатся гены psbA и psbD, кодирующие апопротеины ФСII, а также гены пластоцианина (petE) и ферредоксина (petF). Эти гены на 85-95% гомологичны генам хозяина и экспрессируются до его лизиса, что компенсирует снижение уровня экспрессии хозяйского генома и обеспечивает высокую интенсивность фотосинтеза для максимальной репродукции вирионов.

Третье по встречаемости место занимают симбиозы между разными прокариотами (см. ниже). Однако не исключено, что такой вывод поспешен, не отражает реальное положение вещей и вызван фрагментарным характером, а также неполнотой наших знаний.

Число партнеров. Симбиоз бывает бипартитным (от лат. bi- — двух- и pars — часть), в котором участвуют два партнера, либо мультипартитным (от лат. multus — много разных и pars— часть), когда партнеров несколько.

Временной характер симбиотической ассоциации с участием прокариотов. Понятие «симбиоз» предусматривает физический контакт между партнерами на протяжении значительной части их онтогенеза. Непрерывный контакт наблюдается в случае вертикального наследования младшего партнера при размножении хозяина, например, насекомого (см. раздел 20.3.4.2). Максимально выраженный непрерывный контакт имеет место в случае пластид и митохондрий.

Прекращение и возобновление контакта приводит к цикличности ассоциации — в частности, многие циклические симбиозы наблюдаются у зоопатогенных бактерий (Legionellapneumophila, Leptospira spp., Listeria spp. и др.), у светящихся бактерий {Photobacterium fisheri, Vibrio spp.), а также у диазотрофных эктобионтов и эндоцитобионтов растений (Anabaena spp., Nostoc spp. и Rhizobium spp.).

Локализация прокариота относительно партнера. Поскольку из-за отсутствия у прокариотов механизма эндоцитоза одна клетка не может попасть в цитоплазму другой, симбиотические ассоциации между двумя прокариотами принимают форму либо эпибиоза (поверхностное взаимодействие), либо квази-эндоцитобиоза (проникновение в периплазматический компартмент). Эпибиоз возможен также между прокариотом и протистом (см. ниже).

Чрезвычайно распространенной симбиотической ассоциацией между прокариотами и ядерными клетками является эндоцитобиоз, когда младший партнер поселяется в цитоплазме, фагоцитарной вакуоли или ядре хозяина.

Наконец, прокариоты могут взаимодействовать с поверхностью высших растений или животных, т. е. могут быть эктобионтами, а также могут находиться во внеклеточном пространстве внутри тела хозяина, т. е. выступать в качестве эндобионтов.

Зависимость прокариота от партнера. Эволюционный процесс коадаптации неизбежно приводит к геномным перестройкам, как правило, сильнее выраженным у младшего партнера. Часто это связано с делетированием фрагментов генома, что может сопровождаться их горизонтальным переносом в геном хозяина.

При сохранении метаболической автономии младшего партнера симбиоз может носить факультативный характер, т. е. прокариот способен размножаться вне хозяина.

В свою очередь, облигатный симбиоз вызван отсутствием у прокариота незаменимых метаболических систем, в том числе систем для ассимиляции энергии, что наблюдается в случае «энергетических» паразитов — риккетсий и хламидий, на помощь которым приходит хозяин, осуществляя заместительный метаболизм (англ. substitutive metabolism). Иногда хозяин берет на себя не только энергообеспечение младшего партнера, но и снабжает его первичными метаболитами (например, нуклеотидами) или кофакторами редокс-ферментов (например, НАДФН).

Несмотря на существенную редукцию генома, не позволяющую облигатным внутриклеточным паразитам размножаться вне хозяина, в их жизненном цикле появляется покоящаяся расселительная стадия. Этого никогда не бывает у митохондрий и пластид, которые приобрели статус полуавтономных цитоплазматических органелл, или ксеносом (см. раздел 20.4) и не покидают клетку хозяина.

Использование прокариотом метаболитов партнера. Термины «мутуализм» и «паразитизм» применяются в первоначальном смысле, как понимал де Бари. Терминами «синтрофия» (от греч. syntrophos — вместе вскормленный), или «метабиоз» (от греч. meta— смена и bios — жизнь; «жизненная преемственность») обозначается такая мутуалистическая ассоциация, в которой продукт переработки субстрата одним партнером становится субстратом для другого партнера. Наконец, термином «комменсализм» (от лат. commensa — совместная трапеза) обозначается такая форма симбиоза, когда один из партнеров поселяется в теле другого, не вступая с ним в метаболические взаимоотношения.

Вклад прокариота в метаболизм партнера. Метаболическая логика важнейших симбиозов основана на уникальной способности прокариотов к фотосинтезу, хемосинтезу или диазотрофии.

В специфических ситуациях младший партнер обеспечивает старшего партнера аминокислотами (см. раздел 20.3.4-2). С другой стороны, он может устранять вещества, тормозящие метаболические процессы хозяина.

В качестве примера можно привести синтрофную эндоцитобиотическую ассоциацию между анаэробными протистами и метаногенными археями. В частности, в фагоцитарных вакуолях ресничных инфузорий Metopus contortus, М. palaeformis и Plagiopyla frontata содержатся метаногены Methanobacterium formicicum или Methanoplanus endosymbiosus.Симбиосомы контактируют с гидрогеносомами (см. раздел 20.4.2), что обеспечивает межвидовой перенос водорода. Получая энергию за счет «автотрофного» синтеза метана из Н₂/СО₂ или «гетеротрофного» синтеза метана из ацетата (см. II том учебника), младший партнер устраняет эти потенциальные ингибиторы, что позволяет хозяину осуществлять окислительные реакции в термодинамически выгодных условиях.

Наконец, младший партнер может синтезировать узкоспецифичные экзопродукты, дающие хозяину определенные селективные преимущества. В качестве примера назовем целлюлазы и хитиназы (в случае морских червей-древоточцев сем. Тегеbrеnidае), а также цитотоксины (в случае паразитической амебы Аcanthamoeba sр.).

20.1. Эпибиоз

Термином «эпибиоз» (англ. epibiosis; от греч. epi — на и bios — жизнь; «существование, основанное на поверхностном взаимодействии») обозначается такой симбиоз, когда прокариот вступает во внешнюю, чаще всего метаболическую ассоциацию с другим прокариотом или протистом.

Если партнеры непосредственно соприкасаются поверхностями, то меньший партнер называется эпибионтом.

Эпибиоз между двумя прокариотами. В физиологическом плане эпибиоз между прокариотами принимает взаимовыгодную форму мутуализма (в частности, синтрофии) или, наоборот, паразитизма.

Мутуализм. Мутуалистические взаимоотношения между прокариотами варьируют от одностороннего позитивного воздействия до полной взаимной зависимости.

Например, один из партнеров выделяет аминокислоты или витамины, которые используются другим партнером — природным ауксотрофом по этим соединениям (см. раздел 16.6.1.1).

Возможны и такие ситуации, когда один из партнеров утилизирует соединения, вредные другому партнеру. В частности, метанотрофные бактерии, ключевым метаболитом которых является метанол, сосуществуют с метилотрофом Hyphomicrobium spp., уменьшающим концентрацию этого потенциального токсиканта. Аналогичным образом, с гетероцистами цианобактерий часто бывают ассоциированы бактерии, поглощающие кислород — ингибитор нитрогеназы.

Примером более тесной кооперации прокариотов служит синтрофия у представителей анаэробного деструктивного сообщества (см. II том учебника). Так, «автотрофные» и «гетеротрофные» метаногены используют в энергетических целях Н₂/СО₂ и ацетат — продукты сбраживания моносахаров и полисахаридов бактериями Clostridium spp., что позволяет последним использовать больше субстрата, повышая выход АТФ.

Классическим случаем синтрофии является двухстадийный процесс автотрофной дыхательной нитрификации, который последовательно осуществляют нитрозо- и нитробактерии: (1) NH₃ + 3/2О₂ —> NO₂^- + Н⁺ + Н₂О; (2) NO₂^- + Н₂О —> NO₃^- + 2Н⁺/2е^- (см. II том учебника).

В глобальном масштабе важнейшее значение имеет синтрофия на основе межвидового переноса водорода. В качестве примера можно назвать целлюлолитическую бактерию Ruminococcus albus, которая является одним из основных обитателей рубца жвачных животных. Она катаболизирует глюкозу с образованием пирувата, который, в свою очередь, подвергается фосфорокластическому расщеплению с образованием водорода. Водород незамедлительно утилизируется партнерами R. albus (обычно это метаногенные археи Methanobrevibacter i'uminantium и М. smithii или бактерия Wolinella succinogenes). В последнем случае водород используется в качестве донора электронов при фумаратном дыхании.

Паразитизм. Случаи паразитизма, или питания одного партнера за счет другого, часто без причинения ему внешне заметного вреда, исключительно редки. В качестве примера можно привести уникальную ассоциацию между двумя археотами — хозяином Ignicoccus sр. и младшим партнером «Nanoarchaeum equitans», подробно описанную в I томе учебника.

Паразитизм, принимающий крайнюю форму хищничества, известен на примере симбиотической ассоциации с участием скользящих бактерий Cytophaga sрр. или Myxococcus sрр., которые образуют микроколонии (сферулы) вокруг трихомов цианобактерий из рода Phormidium. Благодаря активной секреции протеаз, липаз, глюкозаминидаз, эндопептидаз и других ферментов они разрушают клеточную оболочку жертвы.

Эпибиоз между прокариотом и протистом. Документированные случаи эпибиозов прокариотов с протестами довольно редки, однако это не означает, что такие ассоциации мало распространены в природе. В качестве примера можно привести инфузорию Streblomastix strix, населяющую кишечник термитов Zootermopsis angusticolles и Z. nevadensis. В глубоких бороздах на ее поверхности помещаются палочковидные бактерии, которые выполняют сенсорную функцию, наделяя хозяина способностью к хемотаксису по отношению к ацетату.

20.1.1. Микробные маты

Широко распространенным вариантом эпибиотической ассоциации являются микробные маты (англ. microbial mat). Они представляют собой макроскопические смешанные колонии с очень высокой плотностью популяций, прикрепленные ко дну морских или континентальных водоемов. Помимо живых клеток в состав мата входит мортмасса и продукты биоминерализации (см. I том учебника).

В зависимости от занимаемой ниши, микробные маты в той или иной степени стратифицированы, что находит отражение в их слоистой структуре. Отдельные слои, толщина которых в разных случаях варьирует от нескольких микрометров до нескольких миллиметров, различаются по видовому составу доминирующих бактерий.

Причиной образования слоев являются элективные условия в разных горизонтах, которые зависят от среды обитания (примером служат «цианобактериальные» маты в термальных источниках) и активно создаются биологическими компонентами самого мата.

Очень часто микробные маты имеют трехслойную структуру. Во встречных градиентах концентрации кислорода/солнечной радиации и сульфида по соседству друг с другом формируются слои бактерий с контрастными типами метаболизма — верхний аэробный слой (цианобактерии), промежуточный микроаэробный слой (аноксигенные фототрофные бактерии) и нижний анаэробный слой (хемогетерогрофные бактерии, осуществляющие брожение или серазависимое дыхание).

В зависимости от типа мата, промежуточный слой могут образовывать зеленые несерные бактерии из филы BVI Chloroflexi (прежде всего, Chloroflexus aurantiacus) или пурпурные серные бактерии из филы BXII Proteobacteria (особенно Thiocapsa roseopersicina). Во втором случае с ними часто конкурируют бесцветные серные бактерии (например, Thiobacillusspp.) из той же филы.

Структурной основой и трофическим фундаментом мата служат цианобактерии (в частности, «Synechococcus lividus»). Другие фототрофные компоненты мата, за исключением пурпурных серных бактерий, относятся к фотогетеротрофам или факультативным хемоорганогетеротрофам и зависят от жизнедеятельности цианобактерий, используя выделяемые ими органические вещества (например, гликолат) или продукты их постмортального разложения.

Хемотрофный компонент сообщества мата в разных случаях имеет простой или сложный видовой состав. Сюда относятся как аэробы, так и анаэробы (в том числе, метаногенные археи).

Особый тип «ворсистых» микробных матов образуется на богатых сульфидом илах, а также по соседству с глубоководными гидротермами. Их основой, соответственно, служат серные бактерии Beggiatoa sрр. и тионовые бактерии Thiothrix sрр. Гетеротрофными компонентами таких матов являются аэробные бактерии Hyphomonas sрр., а также анаэробные морские спирохеты.

20.1.2. Консорции

Согласно определению советского зоолога, В. Н. Беклемишева, общий экологический термин «консорция» (лат. consortio — сотоварищество) обозначает единицу биоценоза, состоящую из автотрофов, которые пространственно и трофически объединены с гетеротрофами. Например, консорцией является дерево (или группа деревьев), с которыми ассоциированы животные-фитофаги, микоризные грибы и актиноризоидные бактерии, а также эпифиты, гнездящиеся птицы и т. д.

Микробиологический смысл термина «консорция» иной и более конкретный: так называют высокоупорядоченную и устойчиво воспроизводящуюся в ряду поколений эпибиотическую ассоциацию двух или более прокариотных партнеров.

Разночтения, связанные с употреблением термина «консорция», касаются не только микробиологии, но и такого традиционного раздела ботаники, как лихенология. Известно, что в состав бипартитных и трипартитных лишайников входят диазотрофные цианобактерии, которые снабжают партнера-микобионта продуктами автотрофной ассимиляции углерода и азота. Встречный вклад микобионта в симбиотическую ассоциацию менее очевиден, и в разных случаях может интерпретироваться как мутуализм или паразитизм. С соответствующими уточнениями термин «консорция» можно применить и по отношению к лишайникам. В любом случае, поскольку лишайники состоят из разных организмов, их видовые названия столь же не легитимны, как и видовые названия прокариотных консорций (см. ниже).

Прокариотные консорции, обнаруженные в разных местообитаниях микроскопическими методами, весьма разнообразны — в настоящее время известно свыше 15 морфотипов таких ассоциаций. В качестве примеров можно привести: (1) консорции палочковидных метаногенных архей и нитчатых спорообразующих бактерий, обитающие в кишечнике термитов; (2) консорции метанококков и сульфатредуци- рующих бактерий, встречающиеся в морских илах; (3) консорции гетеротрофных бактерий с гетероцистами цианобактерий; (4) початковидные консорции «зубных» стрептококков и мицелиальной актинобактерии Corynebacterium matruchotii в ротовой полости человека; (5) консорции сульфатредуцирующей бактерии Desulfonema sр. и бесцветной серной бактерии Thioploca sр. и т. д.

Наиболее изучены фототрофные консорции, открытые в начале XX в. Лаутерборном и Будером. Они состоят из хемотрофного кора (клетки или агрегата клеток) и фототрофной периферии (одного или нескольких слоев эпибионтов). В большинстве случаев такая консорция подвижна за счет жгутика, которым снабжена клетка кора.

Фототрофные консорции богато представлены в стратифицированных меромиктических водоемах. Они составляют до 20% бактерий и ~60% биомассы хемоклина, что свидетельствует об их роли в круговороте углерода и серы в пресноводных экосистемах (см. ниже).

В настоящее время известно семь морфотипов подвижных фототрофных консорций, которые различаются цветом и формой эпибионтов, а также отсутствием или присутствием газовых везикул (см. I том учебника): (1) «Chlorochmmatium aggregatum» (цилиндрическая консорция с зелеными палочковидными эпибионтами) ; (2) « Pelochromatium roseum» (цилиндрическая консорция с коричневыми палочковидными эпибионтами); (3) «Chlorochromatium glebulum» (изогнутая консорция с зелеными палочковидными эпибионтами, содержащими газовые везикулы); (4) «Chlorochromatium magnum.» (кор из бесцветных клеток, окруженный зелеными эпибионтами); (5) «Pelochromatium roseo-viride» (кор изкоричневых клеток, окруженный зелеными эпибионтами); (6) «Chlorochromatium lunatum» (зеленые эпибионты в форме полумесяца) и (7) «Pelochromatium selenoides» (коричневыеэпибионты в форме полумесяца).

Кроме того, описаны два типа неподвижных консорций — «Chloroplana vacuolata» и «Cylindrogloea bacterifera», которые представляют собой плоские пластины, образованные слоями бесцветных бактерий и зеленых бактерий с газовыми везикулами.

Поскольку консорции состоят из разных бактерий, их бинарные названия нелегитимны и приводятся в кавычках.

Согласно результатам молекулярно-филогенетического анализа, кор консорции образуют представители класса «Betaproteobacteiia», а эпибионты относятся к одному из кластеров филы BXI Chlorobi.

Участники консорций обычно не растут по отдельности (первые накопительные культуры «Chlorochromatium aqqregatum» получены совсем недавно), что может объясняться как частичной потерей генетической автономии, так и специфическими трофическими потребностями, невоспроизводимыми в монокультуре. По современным представлениям, фототрофные консорции представляют собой частный случай сулъфуреты (англ. sulfureta), т. е. микробной ассоциации на основе цикла серы. Входящий в кор консорции гетеротрофный партнер-сульфатредуктор получает энергию за счет серного или сульфатного дыхания; образующийся сульфид используется эпибионтом (фотоавтотрофной зеленой серной бактерией) в качестве донора электронов. В зоне хемоклина — природной нише, занимаемой консорцией — сульфида обычно мало, и его постоянный приток от партнера экологически выгоден.

Наряду с тесным синтрофическим взаимодействием симбионты объединены регуляторными связями. Устойчивое воспроизведение внешнего вида консорции обеспечено координированным делением клеток кора и эпибионтов. Подвижные консорции обнаруживают скотофобический ответ (см. раздел 18.4.1.2), спектр действия которого соответствует светопоглощению бактериохлорофилла, что дополнительно свидетельствует о межвидовом обмене сигналами в пределах симбиотической ассоциации.