БОТАНИКА ТОМ 2 - ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ - 2007

9. АЛЛЕЛОФИЗИОЛОГИЯ

9.4. Травоядность

В природе большому числу видов (см. табл. 9.2) и необъятному числу особей травоядных животных противостоят не поврежденные или лишь умеренно поврежденные поеданием растения. Все растения для большей массы травоядных несъедобны, травоядные, как и патогены, должны преодолевать и конститутивные, и индуцируемые механизмы защиты растения, чтобы использовать его как источник питания. Это удается каждому травоядному лишь на немногочисленных видах. В основе травоядности, как и при взаимодействии хозяин —патоген, лежит коэволюция (см. 6.15.5) участвующих сторон, в ходе которой у растений развился широкий спектр защитных механизмов, а у травоядных — разнообразнейшие стратегии к их преодолению (см. 13.6.3, 13.8). Сходства с защитой от патогенов (см. 9.3.4) при этом очевидны.

9.4.1. Защита от травоядных

Как и при защите от патогенов, здесь можно различить конститутивные и индуцируемые процессы. Конститутивная защита включает как структурные барьеры (шипы, колючки, жгучие волоски против более крупных животных, плотные клеточные стенки и кутикула против более мелких), так и химические барьеры. Многие метаболиты растения (см. 6.16) служат для защиты от поедания, они действуют, как яды (токсины), отпугивающие вещества (репелленты), снижают качество растительной пищи (горькие вещества) или даже вмешиваются в цикл развития травоядных — особенно быстро размножающихся членистоногих (фитоэкдистероиды, аналоги ювенильного гормона). Характерные примеры таких веществ уже обсуждались в разделе, посвященном физиологии обмена веществ (см. 6.16).

Наряду с низкомолекулярными веществами, способствующими защите от поедания, существуют также высокомолекулярные вещества, особенно вещества белковой природы, которые либо действуют токсично (например, рицин в семенах Ricinus communis и родственный абрин в семенах чёточника, которые оба блокируют синтез белков животных через инактивацию 60S-субъединицы рибосом), либо снижают качество пищи (например, широко распространенные ингибиторы про

теаз, которые находятся прежде всего в листьях, плодах и запасающих органах; в пищеварительном тракте животных они блокируют различные протеазы, такие, например, как трипсин, химотрипсин, и ведут, таким образом, к нарушению пищеварения, а в больших количествах иногда даже к смерти животного).¹

¹ Еще один класс защитных веществ — лектины. К ним относят фитогемагглютинины, которые вызывают реакцию агглютинации эритроцитов крови у травоядных со смертельным исходом. — Примеч. ред

Очень хорошо изучена эффективная конститутивная защита от насекомых у устойчивой к насекомым дикой формы томата, Solanum berthaultii (рис. 9.18), листья которой несут два вида волосков (см. 3.2.5.3): одноклеточные типа В, выделяющие клейкий благодаря сложным эфирам глюкозы сок, к которому приклеиваются насекомые (эти волоски легко обламываются и при этом выделяют еще больше жидкости) и многоклеточные типа А, выделяющие летучее соединение ß-фарнезен. Это отпугивающее вещество, которое используют сами тли в качестве сигнального феромона. Вызванное феромоном интенсивное движение тлей приводит их в контакт с еще большим числом железистых волосков. Если при этом повреждаются трихомы А-типа, то они выделяют большие количества водорастворимых орто-дифенолов и ферментов (полифенолоксидазы и пероксидазы), которые окисляют орто-дифенолы до хинонов. Очень реакционноспособные хиноны легко полимеризуются и при этом реагируют с нуклеофилами (например, —NH₂—, —ОН— и — SH—группами белков). Выходящий из трихом А-типа сок полимеризуется за короткое время до смолистой массы, которая склеивает ротовой аппарат и лапки насекомого, так что оно обездвиживается и умирает от голода. В растении орто-дифенолы и оксидазы отделены друг от друга благодаря компартментации.

Рис. 9.18. Конститутивная защита листьев дикого томата Solanum berthaultii от насекомых {снимок поверхности листа растровым электронным микроскопом, увеличение ок. 90х)

Однако растения обладают также индуцируемой защитой от травоядных, которая особенно действенна против мелких травоядных с индивидуально ограниченным

приемом пищи (они могут находиться в большом количестве особей) и таким образом направлена прежде всего против насекомых. Некоторые из процессов, участвующих в защите от травоядных, были обнаружены недавно на листьях томата (Lycopersion esculentum). При этом обнаружили как видоспецифичные, так и общие механизмы (рис. 9.19).

Рис. 9.19. Локальная и системная защита от травоядных у томатов. При повреждении листьев, например, гусеницами, благодаря протеолизу из белка просистемина высвобождается октадекапептид системин (А), который как системный раневый фактор индуцирует в растении образование жасминовой кислоты (В). Жасминовая кислота (JA), которая также прямо высвобождается при повреждении (ранении) тканей, индуцирует образование различных белков, среди них несколько ингибиторов протеаз (PIN), которые делают ткань листа неперевариваемой для травоядных личинок насекомых (С)

При повреждении листа, например, грызущей личинкой насекомого, из липидов мембраны в районе раны высвобождается (предположительно благодаря гидролазам или липазам) трижды ненасыщенная α-линоленовая кислота (см. 1.5.2, рис. 1.21). Она служит в качестве исходного вещества для образования жасминовой кислоты (см. 7.6.6.2, рис. 7.66), накопление которой можно определить уже через несколько минут после нанесения раны (также произведенного механически). Жасминовая кислота в клетках, соседних с пораненной областью листа, пока неизвестным образом влияет на активацию генов защиты, у томата, например, в том числе на активацию генов нескольких ингибиторов протеаз, которые в пораненном листе можно определить спустя несколько часов и которые впоследствии достигают в листе высоких концентраций (>100 мг/кг). Грызущее насекомое получает со временем увеличивающееся количество этих ингибиторов и из-за этого переваривание пищи все сильнее блокируется.

Одновременно благодаря протеолизу в пораненном районе листа томата от предшественника просистемина отщепляется короткий пептид системин (см. рис. 9.19), состоящий из 18 аминокислот. За несколько часов он распределяется как системный раневый сигнал по флоэме во всем побеге и там индуцирует образование жасминовой кислоты, т.е. синтез ингибиторов протеаз. Примерно через 24 ч после первого поражения травоядным все растение защищено высокими концентрациями ингибиторов: уже 1 см² листа такого растения томата для личинки насекомого — смертельная доза!

В то время, как оказалось, что системин действует только у томатов, появились многочисленные подтверждения того, что и многие другие растения при ране-

нии высвобождают системные раневые факторы еще неизвестного рода (индуцируется первым поражением) и системно вооружаются против вторичного поражения. К индуцируемым повреждением веществам относятся не только ингибиторы протеаз, но и сами протеазы и полифенолоксидазы, а также многочисленные вторичные метаболиты (например, у табака — инсектицидное соединение никотин, у представителей семейства капустные — токсичные глюкозинолаты). По-видимому, всеми до сих пор исследованными растениями при ранении образуется жасминовая кислота, оказывающая влияние на активацию защитных генов. В пользу этого говорит и тот факт, что у более чем 150 видов в культуре клеток с помощью жасмонатов можно было активировать вторичный метаболизм. Роль жасминовой кислоты при защите от травоядных была четко показана на мутантах томата, которые после поражения больше не накапливали жасминовую кислоту (рис. 9.20).

Рис. 9.20. Значение жасминовой кислоты для защиты от травоядных у томатов (с любезного разрешения С. A. Ryan). Симптомы на мутанте defenseless (беззащитный), который потерял способность к аккумуляции жасминовой кислоты из-за повреждения (левое растение) в сравнении с диким типом (правое растение). На каждое растение в возрасте 8 недель наносили 8 новорожденных личинок табачного бражника (Manduca sexta), оставляли их на 13 дней на растении и затем фотографировали. Мутант больше не образует ингибиторов протеаз и сильно угнетен, личинки растут интенсивно (внизу слева). В сравнении с этим дикий тип испытывает лишь небольшие повреждения от поедания; эти гусеницы (внизу справа) демонстрируют отставание в росте. Из соображений экономии места здесь показаны лишь немногие типичные индивиды

9.4.2. Тритрофные взаимодействия

Растения постоянно высвобождают через листья небольшое количество летучих соединений, при этом наряду с этиленом (см. 7.6.5) и в некоторых случаях с изопреном (см. 6.16.2) речь идет преимущественно о продуктах окислительного разложения жирных кислот. Травоядным членистоногим эти соединения часто служат для обнаружения их кормовых растений. Если растение поранено сосущим или грызущим насекомым, то, как правило, возрастает выброс летучих соединений и — в противоположность чисто механическому повреждению — радикально изменяется качественный состав испускаемых соединений, при этом появляются комплексные смеси из 20 и более компонентов. Это специфически индуцируемое травоядным производство «смесей ароматических веществ», которые в зависимости от вида, возраста растения и физиологического состояния имеют всякий раз характерный состав и несут все признаки химических «криков о помощи». На самом деле известно много случаев (некоторые примеры приведены в табл. 9.3), когда паразитические хищные клещи и паразитические хищные осы (которые откладывают свои яйца в травоядных личинок-хозяев) с помощью этих растительных сигналов находили своих хозяев. К растительным сигнальным веществам (алармонам) относятся прежде всего терпены с незамкнутой цепью и в некоторых случаях ароматические соединения, такие, как индол или метилсалицилат (рис. 9.21). Иногда (например, у Brassica olerácea, табл. 9.3) достаточно даже усиленного выброса постоянно образующихся летучих производных жирных кислот (некоторые структурные примеры на рис. 9.21), чтобы привлечь паразитов. Такие химически скоординированные тройственные связи между растением-хозяином, травоядным и его паразитами называются тритрофными взаимодействиями.

Рис. 9.21. Примеры летучих веществ, которые выделяются растениями после поражения травоядными членистоногими. Вещества (1) и (2) распространены широко, (1) — (6) образуются специфически лишь при поранении вследствие травоядности, не при механическом поранении. Вещества (7)—(9) — примеры соединений, которые постоянно образуются в небольших количествах, однако, при — механическом или вызванном травоядными — поранении в значительно большей мере. Они также являются частью запаха свежескошенного луга

Образование типичных для травоядных алармонов вызывается компонентами в слюне насекомых. Недавно была открыта структура первого подобного возбуждающего фактора. Речь идет о гидроксилированной в позиции 17 α-линоленовой кислоте, конъюгированной с α-глутамином. Это соединение, имеющееся у Spodoptera exigua и названное волицитином (от англ. volatiles eleciting), вызывает даже в очень малых количествах (30 — 40 • 10^-12 моль — это количество содержится в 2 мкл слюны— на растение кукурузы в возрасте 14 дней) высвобождение характерной смеси алармонов (рис. 9.22). Удивительным образом даже в случае локального поедания насекомыми наступает не только локальное, но и системное высвобождение травоядно-специфичных летучих соединений. Природа системной активации неизвестна.

Таблица 9.3. Примеры тритрофных взаимодействий между растениями, травоядными и их паразитами

Примечание. Нумерация веществ соответствует приведенной на рис. 9.21.

Рис. 9.22. Волицитин, компонент слюны личинок Spodoptera exigua, который попадает в рану при поедании растения и индуцирует в нем образование алармонов растения. Предшественник волицитиналиноленовая кислота поступаете растительной пищей; дальнейший синтез волицитина происходит в насекомом

Ведется дискуссия о том, что, возможно, алармоны, образуемые растением, пораженным насекомыми, влияют на соседние, еще не пораженные растения и там профилактически активируют защиту от травоядных; таким образом, они представляют собой сигнальные феромоны. Для функции такого рода, однако, до сих пор не было приведено никаких убедительных экспериментальных доказательств. Но в лаборатории можно добиться, чтобы растение, выделяющее летучий сложный метиловый эфир жасминовой кислоты (например, Artemisia tridentata), влияло на соседнее растение томата и индуцировало образование ингибиторов протеаз. Однако для этого оба индивида должны содержаться на небольшом расстоянии под одним стеклянным колпаком.